Impaired Compliance of the Intracranial Vessels in Complicated Childhood Migraine. Demonstration by Transcranial Doppler-Sonography - A Vascular Model Approach

Summary

Aim: To increase the diagnostic value of Doppler sonography a uniform lumped parameter model of pulsatile blood flow in human arteries was derived from the serial and/or parallel connection of parallel oscillatory circuits. Methods and patients: In this setting the current (I) in the ohmic resistor (R) represents the volume flow in the vessel, the voltage (V) the blood pressure. The vessel compliance corresponds to the capacitance (C), the inductivity (L) represents the accelerated mass. The flow velocity (v) which is assessible non-invasively is given by v = I/A, where A is the cross-sectional area of the vessel. Mathematically, the model represents a two-dimensional Fourier-series of the input signal by the segments. Thus it seems to be evident that almost all forms of flow and pressure pulses can be generated. The equations of the model were solved numerically. Doppler-sonographically measured flow velocities in the ascending aorta were used as input signal. The parameters for A, R, L and C were optimized to gain the measured flow spectrum in the target vessel as model response. Results: Application in 14 children (aged 3-16 yrs.) with complicated migraine during a symptom-free interval revealed a significantly lowered cross sectional area of the middle cerebral artery on the side of the higher flow velocities. For both middle and posterior cerebral arteries, a decreased vessel compliance (C) (mean - 30 %) was found, whereas values for R and L were within normal limits. Conclusion: These findings suggest an altered vascular compliance even between attacks. This may contribute to the pathogenesis of migraine through increased cerebral impedance resulting in impaired cerebral perfusion.

Verminderte Compliance der intrakraniellen Arterien bei Kindern mit komplizierter Migräne - Ergebnisse der Interpretation einer dopplersonographischen Studie durch ein Gefäßmodell

Zielsetzung: Um die diagnostische Aussage der dopplersonographischen Befunde zu erhöhen, wurde ein Windkesselmodell durch Einbringen einer Induktivität in einen Schwingkreis verändert und in mehreren Segmenten kombiniert. Methodik und Patienten: In dieser Anordnung entspricht der Strom (I) im ohmschen Widerstand R dem Volumenfluss im Blutgefäß, die Spannung (V) dem arteriellen Blutdruck. Die Kapazität C des Kondensators ist analog zur Compliance der Gefäßwand, die Induktivität L entspricht der beschleunigten Masse der intravasalen Blutsäule. Die dopplersonographisch ermittelte Flussgeschwindigkeit v entspricht I/A wobei A die Querschnittsfläche des Gefäßes ist. Mathematisch kann das Modell als zweidimensionale Fourierannäherung der Zielflusskurve durch die Modellsegmente angesehen werden. Deswegen scheint es evident zu sein, dass alle real auftretenden Flusskurven bei genügend großer Anzahl von verwendeten Segmenten beliebig genau angenähert werden können. Als Eingangssignal wurden dopplersonographische Flussmessungen in der aszendierenden Aorta verwendet. Die Modellparameter (A, R, L, C) werden optimiert, um die Modellantwort an die in den intrakraniellen Zielgefäßen gemessenen Flussprofile anzunähern. Ergebnisse: Die Anwendung bei 14 Kindern mit komplizierter Migräne (Alter 3 - 16 Jahre) ergab als Modellergebnis eine deutlich reduzierte relative Querschnittsfläche der A. cerebri media mit der höheren Flussgeschwindingkeit (bei 8 der 14 Patienten entsprechend der Seite der klinischen Symptomatik). Für beide Aa. cerebri mediae und posteriores fand sich eine deutlich verminderte vaskuläre Compliance C (im Mittel - 30 % im Vergleich zu dem Kontrollkollektiv), die Werte für R und L zeigten keine signifikante Differenz zu der gesunden Kontrollgruppe. Schlussfolgerung: Die Ergebnisse sprechen für eine beeinträchtigte Compliance der intrakraniellen Arterien bei Kindern mit komplizierter Migräne im symptomfreien Intervall. Diese verminderte Compliance könnte über eine Erhöhung der cerebralen Gesamtimpedanz (und damit Verminderung der Durchblutung) zur Pathogenese der Migräne beitragen.

Key words:

Childhood migraine - Transcranial Doppler-sonography - Resistance - Compliance - Inductance - Vessel properties

Schlüsselwörter:

Migräne - Doppler-Sonographie - Kinder - Gefäßeigenschaften

References

• 1 Busse R, Wetterer E, Bauer R D, Pasch T, Summa Y. The genesis of the pulse contours of the distal leg arteries in man.  Pflüg Arch Europ J Physiol. 1975;  360 63-79
• 2 Campbell K B, Rhode E A, Cox R H, Hunter W C, Noordergraaf A. Functional consequences of expanded aortic bulb: a model study.  Am J Physiol. 1981;  240 200-210
• 3 Collins R, Mateeva E. Cardiovascular response to varying gravitational stresses - Application to microgravity and hypergravity environments. In: Swamy NVC, Singh M (Eds) Physiological Fluid Dynamics III. New Delhi, Madras, Bombay; Springer & Narosa Publishing House 1992: 1-13
• 4 Laskey W K, Parker H G, Ferrari V A, Kussmaul W G, Noordergraaf A. Estimation of total systemic arterial compliance in humans.  J Appl Physiol. 1990;  69 112-119
• 5 Noordergraaf A, Verdouw P D, Boom H BK. The use of an analog computer in a circulation model.  Prog Cardiovasc Dis. 1963;  5 419-439
• 6 Stettler J C, Niederer P, Anliker M. Theoretical analysis of arterial hemodynamics including the influence of bifurcations Part I: Mathematical model and prediction of normal pulse patterns.  Ann Biomed Eng. 1981;  9 145-164
• 7 Oleson J. Cerebral and extracerebral circulatory disturbances in migraine: pathophysiological implications.  Cerebro Brain Metab Rev. 1991;  3 1-28
• 8 Friberg L, Olesen J, Iversen H K, Sperling B. Migraine pain associated with middle artery dilatation: reversal by sumatriptan.  Lancet. 1991;  338 13-17
• 9 Thie A, Carvajal-Lizano M, Schlichting U, Spitzer K, Kunze K. Multimodal tests of cerebrovascular reactivity in migraine: a transcranial Doppler study.  J Neurol. 1992;  239 338-342
• 10 Thie A, Fuhlendorf A, Spitzer K, Kunze K. Transcranial Doppler evaluation of common and classic migraine Part II: Ultrasonic features during attacks.  Headache. 1990;  30 209-215
• 11 Young W B, Silberstein S D. Transcranial Doppler: technique and application to headache.  Headache. 1992;  32 136-142
• 12 Zanette E M, Agnoli A, Cerbo R, Chiarotti F, Roberti C, Buzzi M G, Fieschi C. Transcranial Doppler (TCD) after nitroglycerin in migraine without aura.  Headache. 1991;  31 596-598
• 13 Liu Z R, Shen F, Yin F C. Impedance of the arterial system simulated by viscolelastic t tubes terminated by windkessels.  Am J Physiol. 1992;  256 1087-1099
• 14 Rupprecht T, Hofbeck M, Harms D. Dynamic system simulation for noninvasive assessment of mechanical properties of intracranial and abdominal arteries in children.  Europ J Pediatr. 1993;  152 283
• 15 Safar M E, London G M, Safavian A, Laurant S, Pannier B. Changes in arterial distensibility produced by converting enzyme inhibitors in hypertensive humans.  Clin Exp Hypertens. 1987;  9 289-295
• 16 Smulyan H, Csermely J, Mookherjee S, Warner R. Effect of age on arterial distensibility in asymptomatic humans.  Atheriosclerosis. 1983;  3 199-205
• 17 Miyazaki M. Measurement of cerebral blood flow by ultrasonic Doppler technique pulsatile variation of vascular diameter in human carotid artery.  Jap Circ J. 1968;  32 1003-1009
• 18 Hilal S K. Cerebral hemodynamics assessed by angiography.  In: Radiology of the skull and brain angiography. Saint Louis; Mosby 1974: 1049-1085
• 19 Bode H. Pediatric Applications of Transcranial Doppler Sonography. Wien, New York; Springer 1988
• 20 Zwetsloot C P, Caekebeke J F, Odink J, Ferrari M D. Vascular reactivity during migraine attacks: a transcranial Doppler study.  Headache. 1991;  31 593-595
• 21 Zanette E M, Agnoli A, Chiarotti F, Cerbo R, Roberti C, Fieschi C. Transcranial Doppler in spontaneous attacks of migraine.  Stroke. 1992;  23 680-685
• 22 Altura B M. Endothelium-Dependent Relaxation and the Reticuloendothelial System. In: Vanhoutte PM (Ed) Vasodilatation. New York; Raven Press 1988: 503-515
• 23 Aaslid R. Visually evoked dynamic blood flow response of the human cerebral circulation.  Stroke. 1987;  18 771-775
• 24 Gow B S. Circulatory correlates vascular impedance, resistance, and capacity. In: Bohr DF (Ed) Handbook of Physiology Sec2 Vol II. Bethesda; American Physiological Society 1980: 353
• 25 Slife D M, Latham R D, Sipkema P, Westerhof N. Pulmonary arterial compliance at rest and exercise in normal humans.  Am J Physiol. 1990;  158 1823-1828
• 26 Rother J, Schwartz A, Wentz K U, Rautenberg W, Hennerici M. Middle cerebral artery stenoses: Assessment by magnetic resonance angiography and transcranial Doppler ultrasound.  Cerebrovasc Dis. 1994;  4 273-279
• 27 Heckkmann J G, Hilz M J, Katalinic A, Marthol H, Muck-Weymann M, Neundorfer B. Myogenic cerebrovascular autoregulation in migraine measured by stress transcranial Doppler sonography.  Cephalgia. 1998;  18 133-137

1 The physiological analogue to the compliance is exactly defined by the volume distensibility. In accordance with other authors we will use the term compliance here, aware of the fact that this is the definition of a physician and not a physical one [24].