Ultrasound of the Major Salivary Glands is a Reliable Imaging Technique in Patients with Clinically Suspected Primary Sjögren’s Syndrome

Abstract

Objective To assess the inter- and intraobserver reliability of ultrasound of major salivary glands in patients clinically suspected of having primary Sjögren’s syndrome (pSS) as well as to assess sources of variation in outcomes of ultrasonographic evaluation.

Methods 80 consecutive outpatients with clinically suspected pSS underwent ultrasound evaluation. The following ultrasound variables of the parotid and submandibular salivary glands were assessed: echogenicity, parenchymal homogeneity, presence of hypoechogenic areas, hyperechogenic reflections and clearness of posterior glandular border, according to the scoring system of Hocevar et al. (total score range: 0 – 48). Images were scored independently by three blinded observers in two sessions.

Results The intraobserver reliability of the total ultrasound score was excellent, with an intraclass correlation (ICC) ranging from 0.89 to 0.96. The interobserver reliability was good to excellent, with ICCs of 0.84 and 0.76 for the total ultrasound score in the two sessions. The kappa value ranged from 0.60 to 0.83 depending on the applied cut-offs (cut-off score ≥ 15 and ≥ 17). Hypoechogenic areas and homogeneity of parotid glands showed the highest interobserver reliability. The median kappa for echogenicity was low. The total ultrasound scores varied more between observers in patients with higher ultrasonographic scores (approximately scores ≥ 20).

Conclusion Ultrasound of major salivary glands is a reliable imaging technique for patients with clinically suspected pSS. Discrepancies between observers in assessing the severity of ultrasound findings may interfere with detecting ‘true’ changes over time. When monitoring the progression of pSS or treatment efficacy, it is advised that a particular patient be scored by the same ultrasonographer at every time point.

Zusammenfassung

Ziel Beurteilung der Inter- und Intraobserver-Reliabilität des Ultraschalls der großen Speicheldrüsen bei Patienten mit klinischem Verdacht auf primäres Sjögren-Syndrom (pSS) und Bewertung der Schwankungsquellen der Sonografie-Ergebnisse.

Methoden 80 aufeinander folgende ambulante Patienten mit klinischem Verdacht auf pSS wurden sonografisch bewertet. In der Glandula parotidea und Glandula submandibularis wurden die folgenden Ultraschallvariablen untersucht: Echogenität, Homogenität des Parenchyms, Nachweis von echoarmen Reflexionen und deutliche Abgrenzung des posterioren Drüsenrands nach dem Scoring-System von Hocevar et al. (gesamter Score-Bereich: 0 – 48). Die Bilder wurden unabhängig voneinander durch drei verblindete Beobachter in zwei Sitzungen eingeteilt.

Ergebnisse Die Intraobserver-Reliabilität der Gesamt-Ultraschall-Scores war ausgezeichnet, mit einer Intraklasse-Korrelation (ICC) zwischen 0,89 und 0,96. Die Interobserver-Reliabilität war gut bis ausgezeichnet, mit ICCs von 0,84 und 0,76 für den Gesamt-Ultraschall-Score in den beiden Sitzungen. Der kappa-Wert war zwischen 0,60 und 0,83 je nach verwendetem Cut-off (Cut-off Score ≥ 15 und ≥ 17). Echoarme Bereiche und die Homogenität der Parotisdrüsen zeigten die höchste Interobserver-Reliabilität. Der mediane Kappawert für die Echogenität war gering. Bei Patienten mit höheren Ultraschall-Scores variierten die Gesamt-Ultraschall-Scores stärker zwischen den Beobachtern (Scores von etwa ≥ 20).

Schlussfolgerung Die Sonografie der großen Speicheldrüsen ist eine zuverlässige bildgebende Diagnostik bei Patienten mit klinischem Verdacht auf pSS. Widersprüchliche Bewertungen des Schweregrads von Ultraschall-Befunden zwischen Beobachtern können den Nachweis "echter" Veränderungen im Laufe der Zeit stören. Bei der Überwachung der Progression des pSS oder der Wirksamkeit der Therapie wird empfohlen, dass ein bestimmter Patient jedes Mal vom selben Ultraschalldiagnostiker beurteilt wird.

Key words

diagnostic radiology - salivary glands - immunity

^* On behalf of the EULAR US-pSS Study Group

• References

• 1 Qin B. Wang J. Yang Z. et al. Epidemiology of primary Sjögren's syndrome: a systematic review and meta-analysis. Ann Rheum Dis 2015; 74: 1983-1989
• 2 Vissink A. Bootsma H. Spijkervet FK. et al. Current and future challenges in primary Sjögren's syndrome. Curr Pharm Biotechnol 2012; 13: 2026-2045
• 3 Hocevar A. Ambrozic A. Rozman B. et al. Ultrasonographic changes of major salivary glands in primary Sjogren's syndrome. Diagnostic value of a novel scoring system. Rheumatology (Oxford) 2005; 44: 768-772
• 4 Patil P andDasgupta B. Role of diagnostic ultrasound in the assessment of musculoskeletal diseases. Ther Adv Musculoskelet Dis 2012; 4: 341-355
• 5 Delli K. Dijkstra PU. Stel AJ. et al. Diagnostic properties of ultrasound of major salivary glands in Sjögren's syndrome: a meta-analysis. Oral Dis 2015; 21: 792-800
• 6 Jousse-Joulin S. Milic V. Jonsson MV. et al. Is salivary gland ultrasonography a useful tool in Sjögren's syndrome? A systematic review. Rheumatology (Oxford) 2016; 55: 789-800
• 7 Vitali C. Bombardieri S. Jonsson R. et al. Classification criteria for Sjögren’s syndrome: a revised version of the European criteria proposed by the American-European Consensus Group. Ann Rheum Dis 2002; 61: 554-558
• 8 Zhang X. Zhang S. He J. et al. Ultrasonographic evaluation of major salivary glands in primary Sjögren's syndrome: comparison of two scoring systems. Rheumatology (Oxford) 2015; 54: 1680-1687
• 9 Landis JR. Koch GG. The measurement of observer agreement for categorical data. Biometrics 1977; 33: 159-174
• 10 Bootsma H. Spijkervet FK. Kroese FG. et al. Toward new classification criteria for Sjögren's syndrome?. Arthritis Rheum 2013; 65: 21-23
• 11 Yoshiura K. Yuasa K. Tabata O. et al. Reliability of ultrasonography and sialography in the diagnosis of Sjogren's syndrome. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod 1997; 83: 400-407
• 12 Salaffi F. Argalia G. Carotti M. et al. Salivary gland ultrasonography in the evaluation of primary Sjogren's syndrome. Comparison with minor salivary gland biopsy. J Rheumatol 2000; 27: 1229-1236
• 13 Carotti M. Salaffi F. Manganelli P. et al. Ultrasonography and colour Doppler sonography of salivary glands in primary Sjogren syndrome. Clin Rheumatol 2001; 20: 213-219
• 14 Niemela RK. Takalo R. Paakko E. et al. Ultrasonography of salivary glands in primary Sjögren’s syndrome. A comparison with magnetic resonance imaging and magnetic resonance sialography of parotid glands. Rheumatology (Oxford) 2004; 43: 875-879
• 15 Hocevar A. Rainer S. Rozman B. et al. Ultrasonographic changes of major salivary glands in primary Sjogren's syndrome. Evaluation of a novel scoring system. Eur J Radiol 2007; 63: 379-383
• 16 Wernicke D. Hess H. Gromnica-Ihle E. et al. Ultrasonography of salivary glands – a highly specific imaging procedure for diagnosis of Sjögren’s syndrome. J Rheumatol 2008; 35: 285-293
• 17 Takagi Y. Kimura Y. Nakamura H. et al. Salivary gland ultrasonography: can it be an alternative to sialography as an imaging modality for Sjogren's syndrome?. Ann Rheum Dis 2010; 69: 1321-1324
• 18 Jousse-Joulin S. Milic V. Theander E. et al. Is ultrasonography of salivary gland a validate tool in Sjögren syndrome? Study 1: Interobserver reliability between international group of experts. Arthritis Rheumatol 2013; 65 (Suppl. 10) S223-S223
• 19 Hofauer B. Mansour N. Heiser C. et al. Sonoelastographic modalities in the evaluation of salivary gland characteristics in Sjögren´s Syndrome. Ultrasound in Med Biol 2016; 42: 2130-2139
• 20 Syrjänen S. Age-related changes in structure of labial minor salivary glands. Age Ageing 1984; 13: 159-165
• 21 Choi JS. Park IS. Kim SK. et al. Analysis of age-related changes in the functional morphologies of salivary glands in mice. Arch Oral Biol 2013; 58: 1635-1642
• 22 Hammenfors DS. Nes PG. Milic V. et al. Automating evaluation of salivary gland ultrasound images in pss patients using the scattered transform algorithm – a pilot study. Ann Rheum Dis 2016; 75: 1224
• 23 Jaeschke R. Singer J. Guyatt GH. Ascertaining the minimal clinically important difference. Cont Clin Trials 1989; 10: 407-415