Extensive Brain Swelling with Neurological Deterioration after Intracranial Meningioma Surgery - Venous Complication or ‘Unspecific’ Increase in Tissue Permeability

Abstract

Objective: We retrospectively analyzed a series of patients who deteriorated after resection of an intracranial meningioma due to extensive brain edema (EBE) with regard to etiology of the neurological worsening and outcome.

Methods: Out of a series of 376 consecutive patients who underwent resection of an intracranial meningioma, 13 (3.5%) experienced postoperative deterioration due to EBE which necessitated prolonged artificial ventilation, tracheal reintubation, or decompressive craniectomy. Clinical data, radiological findings, operative records and follow-up data of these patients were retrospectively reviewed.

Results: The study revealed two different patient groups: Patients in group A (n=7) demonstrated edema due to typical venous infarction (VI). A decompressive craniotomy was performed in all but one patient in this group; nonetheless, an acceptable neurological outcome (Glasgow Outcome Scale (GOS) 4) was achieved in only two cases. Patients in group B (n=6) deteriorated due to an EBE of unknown etiology. Mean tumor volume in this group was higher when compared to group A (75 ml vs. 30 ml). In addition, 83% of patients in group B displayed extensive preoperative peritumoral edema compared to only 14% in group A. Three patients in group B required decompressive surgery; however, neurological outcome was more favorable in this group as 83% achieved a GOS of 4 or 5.

Conclusion: Extensive brain swelling during or after intracranial meningioma surgery may be due to VI or possibly due to increased postoperative tissue permeability. It is recommended to preserve all venous structures as patients with VI had an unfavorable neurological outcome.

Zusammenfassung

Gelegentlich kommt es bei Patienten nach Extirpation eines intrakraniellen Meningeoms zu einer ausgeprägten postoperativen Hirnschwellung mit resultierender klinischer Verschlechterung. In einer konsekutiven Serie von 376 Patienten, bei denen ein intrakranielles Meningeom mikrochirurgisch entfernt wurde, fand sich in 13 Fällen (3,5%) ein derartiger postoperativer Verlauf, der eine Reintubation und verlängerte Nachbeatmung einschließlich Osmotherapie oder eine dekompressive Kraniektomie mit Anlage einer Duraplastik notwendig machte. In der vorliegenden Arbeit wurden die klinischen, radiologischen und intraoperativen Parameter dieser Patienten retrospektiv untersucht, um einen Aufschluss über die Ursache des Hirnödems und den klinischen postoperativen Verlauf zu bekommen. Es konnten zwei Patientengruppen identifiziert werden: Gruppe A, bestehend aus sieben Patienten, bei denen es intraoperativ geplant oder akzidentell zu einem Verschluss von Venenleitern gekommen war. Trotz Durchführung einer dekompressiven Kraniektomie bei sechs der sieben Patienten war der neurologische Ausgang in dieser Patientengruppe insgesamt unbefriedigend. Nur zwei Patienten erreichten ein Outcome von 4 auf der Glasgow Outcome Skala (GOS). Bei Patienten der Gruppe B (n=6), kam es postoperativ zu einem „unspezifischen” ausgeprägten Hirnödem. Meningeome der Patienten in Gruppe B hatten im Vergleich zu denen in Gruppe A ein durchschnittlich größeres Volumen (75 ml vs. 30 ml) und waren meist von einem ausgeprägten perifokalen Ödem umgeben (83% vs. 14% der Patienten in Gruppe A). Eine dekompressive Kraniektomie wurde bei 3 Patienten in Gruppe B durchgeführt. Das neurologische Ergebnis war bei Patienten der Gruppe B deutlich besser als bei Patienten der Gruppe A, da in 83% der Fälle eine GOS von 4 bzw. 5 erreicht wurde. Das Auftreten einer ausgeprägten Hirnschwellung nach Extirpation eines intrakraniellen Meningeoms kann seine Ursache in einem intraoperativen Verschluss venöser Blutleiter oder möglicherweise in einer erhöhten postoperativen Gewebspermeabilität haben. Es wird empfohlen alle venösen Gefäße zu erhalten, da Patienten mit einem postoperativen venösen Infarkt ein deutlich schlechteres neurologisches Ergebnis aufwiesen.

Key words

brain edema - meningioma - venous infarction

Schlüsselwörter

Gehirnödem - Meningeom - Venöser Infarkt

References

• 1 Alvernia JE, Sindou MP. Preoperative neuroimaging findings as a predictor of the surgical plane of cleavage: prospective study of 100 consecutive cases of intracranial meningioma.  J Neurosurg. 2004;  100 422-430
• 2 Bitzer M, Wöckel L, Luft AR. et al . The importance of pial blood supply to the development of peritumoral brain edema in meningiomas.  J Neurosurg. 1997;  87 368-373
• 3 Bitzer M, Topka H, Morgalla M. et al . Tumor-related venous obstruction and development of peritumoral brain edema in meningiomas.  Neurosurgery. 1998;  42 730-737
• 4 Bitzer M, Nägele T, Geist-Barth B. et al . Role of hydrodynamic processes in the pathogenesis of peritumoral edema in meningiomas.  J Neurosurg. 2000;  93 594-604
• 5 Challa VR, Moody DM, Marshall RB. et al . The vascular component in meningiomas associated with severe cerebral edema.  Neurosurgery. 1980;  7 363-368
• 6 Vries J De, Wakhloo AK. Cerebral oedema associated with WHO-I, WHO-II, and WHO-III meningiomas: Correlation of clinical, computed tomographic, operative and histological findings.  Acta Neurochir. 1993;  12 34-40
• 7 Fine M, Brazis P, Palacios E. et al . Computed tomography of sphenoid wing meningiomas: tumor location related to distal edema.  Surg Neurol. 1980;  13 385-390
• 8 Gilbert JJ, Paulseth JE, Coates RK. et al . Cerebral edema associated with meningiomas.  Neurosurgery. 1983;  12 599-605
• 9 Go KG, Wilmink JT, Molenaar WM. Peritumoral brain edema associated with meningiomas.  Neurosurg. 1988;  23 175-179
• 10 Goldman CK, Bharara S, Palmer CA. et al . Brain edema in meningiomas is associated with increased vascular endothelial growth factor expression.  Neurosurgery. 1997;  40 1269-1277
• 11 Gurkanlar D, Er U, Sanli M. et al . Peritumoral brain edema in intracranial meningiomas.  J Clin Neurosci. 2005;  12 750-753
• 12 Hiyama H, Kubo O, Tajika Y. et al . Meningiomas associated with peritumoral venous stasis: three types on cerebral angiogram.  Acta Neurochir (Wien). 1994;  129 31-38
• 13 Jennett B, Bond M. Assessment of outcome after severe brain damage.  Lancet. 1975;  1 480-484
• 14 Klatzo I. Neuropathological aspects of brain edema.  J Neuropathol Exp Neurol. 1967;  26 1-14
• 15 Lindley JG, Challa VR, Kelly DL. Meningiomas and brain edema. In: Al-Mefty (ed). Meningiomas. 1st edn. Raven Press, New York 1991: 59-73
• 16 Lobato RD, Alday R, Gómez A. et al . Brain oedema in patients with intracranial meningioma. Correlation between clinical, radiological, and histological factors and the presence and intensity of oedema.  Acta Neurochir. 1996;  138 485-494
• 17 Lunsford LD, Selker RG. Prolonged cerebral ‘luxury perfusion’ after removal of a convexity meningioma.  Surg Neurol. 1979;  11 312-314
• 18 Ohno K, Matsushima Y, Aoyagi M. et al . Peritumoral cerebral edema in meningiomas: the role of the tumor-brain interface.  Clin Neurol Neurosurg. 1992;  94 291-295
• 19 Philippon J, Foncin JF, Grob R. et al . Cerebral edema associated with meningiomas: possible role of a secretory-excretory phenomenon.  Neurosurgery. 1984;  14 295-301
• 20 Salpietro FM, Alafaci C, Lucerna S. et al . Peritumoral edema in meningiomas: Microsurgical observations of different brain tumor interfaces related to computer tomography.  Neurosurgery. 1994;  35 638-642
• 21 Shirotani T, Shima K, Chigasaki H. Resolution of peritumoral brain edema following excision of meningioma.  Acta Neurochir Suppl (Wien). 1994;  60 416-418
• 22 Smith HP, Challa VR, Moody DM. et al . Biological features of meningiomas that determine the production of cerebral edema.  Neurosurgery. 1981;  8 428-433
• 23 Stevens JM, Ruiz JS, Kendall BE. Observation on peritumoural oedema in meningioma. Part I: Distribution, spread and resolution of vasogenic oedema seen on computed tomography.  Neuroradiology. 1983;  25 71-80
• 24 Stranjalis G, Korfias S, Psachoulia C. et al . Serum S-100B as an indicator of early postoperative deterioration after meningioma surgery.  Clin Chem. 2005;  51 202-207
• 25 Tamiya T, Ono Y, Matsumoto K. et al . Peritumoral brain edema in intracranial meningiomas: effects of radiological and histological factors.  Neurosurgery. 2001;  49 1046-1051
• 26 Tanaka M, Imhof HG, Schucknecht B. et al . Correlation between the efferent venous drainage of the tumor and the peritumoral edema in intracranial meningiomas: superselective angiographic analysis of 2 cases.  J Neurosurg. 2006;  104 382-388
• 27 Tatagiba M, Mirzai S, Samii M. Peritumoral blood flow in intracranial meningiomas.  Neurosurgery. 1991;  28 400-444
• 28 Trittmacher S, Traupe H, Schmid A. Pre- and postoperative changes in brain tissue surrounding a meningioma.  Neurosurgery. 1988;  22 882-885

Correspondence