CC BY-NC-ND 4.0 · Arq Neuropsiquiatr 2021; 79(02): 114-121
DOI: 10.1590/0004-282X-anp-2020-0088
Article

Parkinson's disease effect on autonomic modulation: an analysis using geometric indices

Efeito da doença de Parkinson na modulação autonômica: análise por meio de índices geométricos
1   Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências e Tecnologia, Departamento de Fisioterapia, Presidente Prudente, São Paulo, Brazil.
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1   Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências e Tecnologia, Departamento de Fisioterapia, Presidente Prudente, São Paulo, Brazil.
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2   Oxford Brookes University, Faculty of Health and Life Sciences, Department of Biological and Medical Sciences, Oxford, United Kingdom.
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1   Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências e Tecnologia, Departamento de Fisioterapia, Presidente Prudente, São Paulo, Brazil.
› Author Affiliations
This study was financed in part by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Finance Code 001.

ABSTRACT

Background: Parkinson's disease (PD) produces autonomic changes, indicating lower parasympathetic modulation and global variability, but these changes need further studying regarding geometric methods. Objective: To investigate the autonomic modulation in individuals with PD using heart rate variability (HRV) indices obtained through geometric methods. Methods: This is a cross-sectional study that assessed 50 individuals, split into two groups: PD group (PDG; n=26; 75.36±5.21 years) and control group (CG; n=24; 75.36±5.21 years). We evaluated the autonomic modulation by measuring the heart rate beat-to-beat for 30 min with the individual in supine rest using a heart rate monitor and assessed geometric indices (RRtri, TINN, SD1, SD2, SD1/SD2 ratio, and qualitative analysis of the Poincaré plot). Results: Significant reductions were found in RRtri, TINN, SD1, and SD2 indices among PDG compared to CG. Regarding the SD1/SD2 ratio, no significant changes were detected between the groups. The Poincaré plot demonstrated that individuals with PD had lower beat-to-beat dispersion in RR intervals, in addition to greater long-term dispersion of RR intervals compared to CG. Conclusions: The results suggest a reduction in the parasympathetic autonomic modulation and global variability in individuals with PD compared to controls, regardless of sex, age, and body mass index.

RESUMO

Introdução: A doença de Parkinson (DP) produz alterações autonômicas, que indicam menor modulação parassimpática e variabilidade global, mas que devem ser investigadas quanto aos métodos geométricos. Objetivo: Investigar a modulação autonômica em indivíduos com DP, por meio de índices de variabilidade da frequência cardíaca (VFC) obtidos pelos métodos geométricos. Métodos: Estudo transversal, no qualforam avaliados 50 voluntários, divididos em dois grupos: o grupo doença de Parkinson (GDP; n=26; 75,36±5,21 anos) e o grupo controle (GC; n=24; 75,36±5,21 anos). Para a avaliação da modulação autonômica a frequência cardíaca foi captada batimento a batimento por meio de um cardiofrequencímetro com os indivíduos em decúbito dorsal por 30 min e índices geométricos da VFC foram avaliados (RRtri, TINN, SD1, SD2 e plot de Poincaré). Resultados: Houve reduções nos índices RRtri, TINN, SD1 e SD2 para o GDP em comparação ao GC. Para a relação SD1/SD2, diferenças significantes não foram observadas entre os grupos. O plot de Poincaré mostrou que indivíduos com DP têm menor dispersão batimento a batimento dos intervalos RR, bem como maior dispersão dos intervalos RR a longo prazo em relação ao GC. Conclusão: Os resultados sugerem haver diminuição da modulação autonômica parassimpática e da variabilidade global em indivíduos com DP em relação a indivíduos sem a doença, as quais são independentes de sexo, idade e índice de massa corporal.

Authors’ contribution:

Study conception and design: Mileide Cristina Stoco-Oliveira and Luiz Carlos Marques Vanderlei; Data collection: Mileide Cristina Stoco-Oliveira, Heloisa Balotari Valente, Vitor Eduardo dos Santos Silva, Larissa Borba André, and Augusto Cesinando de Carvalho; Data analysis: Ana Laura Ricci-Vitor, Laís Manata Vanzella, and David M. Garner; Manuscript drafting: Mileide Cristina Stoco-Oliveira, Luiz Carlos Marques Vanderlei, Ana Laura Ricci-Vitor, and Laís Manata Vanzella.


Support:

This study was financed in part by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Finance Code 001.




Publication History

Received: 07 March 2020

Accepted: 25 June 2020

Article published online:
04 July 2023

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  • References

  • 1 Orimo S, Ghebremedhin E, Gelpi E. Peripheral and central autonomic nervous system: does the sympathetic or parasympathetic nervous system bear the brunt of the pathology during the course of sporadic PD? Cell Tissue Res. 2018 Jul;373(1):267-86. https://doi.org/10.1007/s00441-018-2851-9
  • 2 Leclair-Visonneau L, Magy L, Volteau C, Clairembault T, Dily SL, Préterre C, et al. Heterogeneous pattern of autonomic dysfunction in Parkinson's disease. J Neurol. 2018 Apr;265(4):933-41. https://doi.org/10.1007/s00415-018-8789-8
  • 3 den Hartog Jager WA, Bethlem J. The distribution of Lewy bodies in the central and autonomic nervous systems in idiopathic paralysis agitans. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1960 Nov;23(4):283-90. https://doi.org/10.1136/jnnp.23.4.283
  • 4 Vanderlei LCM, Pastre CM, Hoshi RA, Carvalho TD, Godoy MF. Noções básicas de variabilidade da frequência cardíaca e sua aplicabilidade clínica. Rev Bras Circ Cardiovasc. 2009 Apr-Jun;24(2):205-17. https://doi.org/10.1590/S0102-76382009000200018
  • 5 Vanderlei LCM, Pastre CM, Freitas Júnior IF, Godoy MF. Índices geométricos de variabilidade da frequência cardíaca em crianças obesas e eutróficas. Arq Bras Cardiol. 2010 Jul;95(1):35-40. https://doi.org/10.1590/S0066-782X2010005000082
  • 6 Khaled AS, Owis MI, Mohamed ASA. Employing time-domain methods and Poincaré plot of heart rate variability signals to detect congestive heart failure. BIME Journal. 2006 Jan;6(1):35-41.
  • 7 Huikuri HV, Mäkikallio TH, Perkiömäki J. Measurement of heart rate variability by methods based on nonlinear dynamics. J Electrocardiol. 2003 Dec;36 Suppl:95-9. https://doi.org/10.1016/j.jelectrocard.2003.09.021
  • 8 Higgins JP. Nonlinear systems in medicine. Yale J Biol Med. 2002 Sep-Dec;75(5-6):247-60.
  • 9 Brisinda D, Sorbo AR, Di Giacopo R, Venuti A, Bentivoglio AR, Fenici R. Cardiovascular autonomic nervous system evaluation in Parkinson disease and multiple system atrophy. J Neurol Sci. 2014 Jan;336(1-2):197-202. https://doi.org/1010.1016/j.jns.2013.10.039
  • 10 Rocha RSB, Rocha LSO, Pena ESM, Caldas LCP, Moreno MA. Analysis of autonomic modulation of heart rate in patients with Parkinson's disease and elderly individuals submitted to game therapy training. Geriatr Gerontol Int. 2018 Jan;18(1):20-5. https://doi.org/10.1111/ggi.13130
  • 11 Hoehn MM, Yahr MD. Parkinsonism: onset, progression, and mortality. Neurology. 1967 May;17(5):427-42. https://doi.org/10.1212/wnl.17.5.427
  • 12 Bertolucci PHF, Brucki SMD, Campacci SR, Juliano Y. O Mini-Exame do Estado Mental em uma população geral:impacto da escolaridade. Arq Neuro-Psiquiatr. 1994 Mar;52(1):1-7. https://doi.org/10.1590/S0004-282X1994000100001
  • 13 Carpenter MG, Allum JHJ, Honegger F, Adkin AL, Bloem BR. Postural abnormalities to multidirectional stance perturbations in Parkinson's disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2004 Sep;75(9):1245-54. https://doi.org/10.1136/jnnp.2003.021147
  • 14 Boudreau P, Dumont G, Kin NM, Walker CD, Boivin DB. Correlation of heart rate variability and circadian markers in humans. Annu Int Conf IEEE Eng Med Biol Soc. 2011 Aug-Sep;2011:681-2. https://doi.org/10.1109/IEMBS.2011.6090153
  • 15 Associação Brasileira para o Estudo da Obesidade e da Síndrome Metabólica. Diretrizes brasileiras de obesidade 2016. 4th ed. São Paulo: ABESO; 2016. p. 1-186.
  • 16 Lukaski HC. Methods for the assessment of human body composition: traditional and new. Am J Clin Nutr. 1987 Oct;46(4):537-56. https://doi.org/10.1093/ajcn/46.4.537
  • 17 Malachias MVB, Souza WKSB, Plavnik FL, Rodrigues CIS, Brandão AA, Neves MFT, et al. 7ᵃ Diretriz Brasileira de Hipertensão Arterial. Arq Bras Cardiol. 2016 Sep;107(3 Supl. 3):1-83. https://doi.org/10.5935/abc.20160152
  • 18 Godoy MF, Takakura IT, Correa PR. Relevância da análise do comportamento dinâmico não-linear (Teoria do Caos) como elemento prognóstico de morbidade e mortalidade em pacientes submetidos à cirurgia de revascularização miocárdica. Arq Ciênc Saúde. 2005 Oct-Dec;12(4):167-71.
  • 19 Niskanen JP, Tarvainen MP, Ranta-Aho PO, Karjalainen PA. Software for advanced HRV analysis. Comput Methods Programs Biomed. 2004 Oct;76(1):73-81. https://doi.org/10.1016/j.cmpb.2004.03.004
  • 20 Task Force of the European Society of Cardiology and the North American Society of Pacing and Electrophysiology. Heart rate variability: standards of measurement, physiological interpretation and clinical use. Circulation. 1996 Mar;93(5):1043-65. https://doi.org/10.1161/01.cir.93.5.1043
  • 21 Tulppo MP, Mäkikallio TH, Seppänen T, Laukkanen RT, Huikuri HV. Vagal modulation of heart rate during exercise: effects of age and physical fitness. Am J Physiol. 1998 Feb;274(2):H424-9. https://doi.org/10.1152/ajpheart.1998.274.2.H424
  • 22 Maher JM, Markey JC, Ebert-May D. The other half of the story: effect size analysis in quantitative research. CBE Life Sci Educ. 2013 Fall;12(3):345-51. https://doi.org/10.1187/cbe.13-04-0082
  • 23 Haapaniemi TH, Pursiainen V, Korpelainen JT, Huikuri HV, Sotaniemi KA, Myllylä VV. Ambulatory ECG and analysis of heart rate variability in Parkinson's disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2001 Mar;70(3):305-10. https://doi.org/10.1136/jnnp.70.3.305
  • 24 Hirsch L, Jette N, Frolkis A, Steeves T, Pringsheim T. The incidence of Parkinson's disease: a systematic review and meta-analysis. Neuroepidemiology. 2016 May;46(4):292-300. https://doi.org/10.1159/000445751
  • 25 Dorsey ER, Constantinescu R, Thompson JP, Biglan KM, Holloway RG, Kieburtz K, et al. Projected number of people with Parkinson disease in the most populous nations, 2005 through 2030. Neurology. 2007 Jan;68(5):384-6. https://doi.org/10.1212/01.wnl.0000247740.47667.03
  • 26 Moreira CS, Martins KFC, Neri VC, Araújo PG. Doença de Parkinson: como diagnosticar e tratar. Rev Científica FMC. 2007;2(2):19-29.
  • 27 Rodgers SH, Schütze R, Gasson N, Anderson RA, Kane RT, Starkstein S, et al. Modified mindfulness-based cognitive therapy for depressive symptoms in Parkinson's disease: a pilot trial. Behav Cogn Psychother. 2019 Jul;47(4):446-61. https://doi.org/10.1017/S135246581800070X.
  • 28 Kemp AH, Quintana DS, Gray MA, Felmingham KL, Brown K, Gatt JM. Impact of depression and antidepressant treatment on heart rate variability: a review and meta-analysis. Biol Psychiatry. 2010 Jun;67(11):1067-74. https://doi.org/10.1016/j.biopsych.2009.12.012
  • 29 Thayer JF, Lane RD. The role of vagal function in the risk for cardiovascular disease and mortality. Biol Psychol. 2007 Feb;74(2):224-42. https://doi.org/10.1016/j.biopsycho.2005.11.013
  • 30 Delgado G, Estañol B, Rodríguez-Violante M, Martínez-Memije R, Infante-Vázquez O, Bertado-Ramírez N. Cardiovascular variability in Mexican patients with Parkinson's disease. Arq Neuro-Psiquiatr. 2014 Oct;72(10):762-67. https://doi.org/10.1590/0004-282X20140125